Паразитические нематоды (окрашены красным) в корне кукурузы. Фото с сайта extension.iastate.edu Ферменты, расщепляющие целлюлозу, пектины и другие
компоненты оболочки растительных клеток, почти не встречаются у животных,
однако паразитирующие на растениях нематоды (круглые черви) имеют богатейший
арсенал таких ферментов. Французские ученые показали, что на ранних этапах
своей эволюции растительноядные нематоды позаимствовали гены этих ферментов у
различных бактерий. Именно благодаря этим заимствованиям нематодам удалось
стать эффективными паразитами растений. Ранее уже было описано несколько
случаев горизонтального переноса генов от бактерий к животным, но до сих
пор не удавалось столь четко продемонстрировать адаптивное (приспособительное)
значение заимствованных генов и их важную эволюционную роль. Нематода Meloidogyne incognita (увеличенная в 500 раз) проникает в корень томата. Фото с сайта www.sciencedaily.com
Нематоды — паразиты растений являются опаснейшими
вредителями (см. Нематодные болезни растений): причиняемый ими ущерб
оценивается в 157 миллиардов долларов в год. Поэтому их весьма
активно изучают, и в открытых базах данных уже накопилось большое количество
сведений о нуклеотидных последовательностях их генов. В 2008 году был
прочтен полный геном растительноядной нематоды Meloidogyne incognita (см.:
Pierre Abad et al. Genome sequence of the metazoan plant-parasitic nematode Meloidogyne
incognita // Nature Biotechnology, 2008, v. 26,
pp. 909–915); «вчерне» прочтены геномы еще нескольких видов; по множеству
видов есть более фрагментарные данные.
Уникальная особенность фитопатогенных нематод —
наличие впечатляющего арсенала ферментов, предназначенных для деградации
(разрушения) основных компонентов стенки растительных клеток: целлюлозы, гемицеллюлоз и пектинов. Эти ферменты необходимы паразитам для
проникновения в ткани растения-хозяина и перемещения в них. У других
животных, за редчайшими исключениями, таких ферментов нет, зато они характерны
для многих бактерий и грибов. Поэтому напрашивается предположение, что нематоды
позаимствовали соответствующие гены у бактерий или грибов путем горизонтального
переноса.
Ранее уже было описано несколько случаев
горизонтального переноса генов от бактерий к животным (см.: Животные обмениваются
генами с паразитическими бактериями, «Элементы», 05.09.2007; Горизонтальный обмен
генами заменяет коловраткам половое размножение, «Элементы», 07.06.2008).
Кроме этих случаев, о которых мы рассказывали ранее, обнаружено
заимствование генов тлями у своих бактериальных симбионтов (см.: Naruo Nikoh,
Atsushi Nakabachi. Aphids acquired symbiotic genes via lateral gene transfer // BMC
Biology 2009, 7:12), а также перенос генов водоросли в геном
уникального морского моллюска Elysia
chlorotica, который сохраняет хлоропласты съеденных водорослей живыми в
своих тканях и таким образом приобретает способность к фотосинтезу (см.:
Mary E. Rumpho et al. Horizontal gene
transfer of the algal nuclear gene psbO to the photosynthetic sea
slug Elysia chlorotica // PNAS, 2008, v. 105,
pp. 17867–17871). Во всех этих случаях речь идет либо о переносе
генов от симбионта к хозяину (что помогает хозяину обеспечивать симбионта всем
необходимым), либо о генетических заимствованиях, приспособительное значение
которых не вполне очевидно. В принципе, эти случаи можно было до сих пор
рассматривать как редкие курьезы, не играющие существенной роли в эволюции
животных. Совсем другое дело, если бы удалось убедительно продемонстрировать
роль горизонтального переноса в становлении такой большой и важной группы
животных, как фитопатогенные нематоды. Именно это и попытались сделать
французские исследователи в статье, опубликованной 12 октября в журналеProceedings
of the National Academy of Sciences of the USA.
Сахарная свекла, пораженная нематодой Meloidogyne incognita. Фото с сайта doacs.state.fl.us Авторы провели сравнительный анализ аминокислотных
последовательностей всех встреченных у нематод ферментов, связанных с
деградацией растительной клеточной стенки, а также всех похожих белков,
имеющихся у других живых организмов. Результаты сравнения представлялись в виде
филогенетических реконструкций (эволюционных деревьев), построенных
при помощи самых надежных современных методов (см.: Phylogenetic reconstruction). В общей сложности у
нематод обнаружилось шесть семейств белков, имеющих отношение к растворению
клеточной стенки. По-видимому, все соответствующие гены действительно были
заимствованы нематодами у различных бактерий, причем большинство заимствований
произошло на ранних этапах эволюции фитопатогенных нематод. Заимствованные у
бактерий гены впоследствии подвергались многочисленным дупликациям;
получившиеся новые копии генов дивергировали (накапливали отличия) и делили
между собой функции. В результате нематоды обзавелись целым арсеналом
разнообразных ферментов для разрушения клеточных стенок.
Каждое из шести семейств белков, обнаруженных у
нематод, имеет свою историю.
Полигалактуроназы (polygalacturonase) участвуют в расщеплении пектинов. Эти
ферменты не встречаются у животных, за исключением паразитических нематод и
двух видов растительноядных насекомых (один из которых, возможно, заимствовал
ген полигалактуроназы у гриба, а другой — у кишечной симбиотической
бактерии). Судя по получившейся филогенетической реконструкции, нематоды
заимствовали ген полигалактуроназы у микроба, близкого к современной
бета-протеобактерии Ralstonia
solanacearum. Самое интересное, что эта бактерия паразитирует на тех
же самых растениях, что и нематоды, заимствовавшие ее ген. Возможно, предки
современных паразитических нематод проглатывали предков ральстонии, копаясь в корнях
растений.
Пектат-лиазы (pectate lyase) тоже расщепляют пектин, но другим способом.
Нематоды позаимствовали гены пектат-лиаз у актинобактерий, причем заимствование
было неоднократным. Одним из доноров полезного гена, по-видимому, был предок
или близкий родственник актинобактерии Clavibacter
michiganensis — злостного паразита тех же самых растений,
на которых паразитируют и нематоды, обладающие генами пектат-лиаз.
У некоторых паразитических нематод исходный ген пектат-лиазы,
позаимствованный у актинобактерии, размножился в результате
последовательных дупликаций и теперь представлен так называемым «мультигенным
семейством».
Арабинаназы (arabinanase)
расщепляют боковые цепи пектинов, состоящие из арабинанов и арабиногалактанов.
Нематоды — паразиты растений позаимствовали ген арабинаназы у каких-то
древних актинобактерий, возможно, единожды, на самой заре своей эволюции. Это
следует из того, что все гены арабинаназ, обнаруженные у нематод, образуют
четкий монофилетический (то есть происходящий от одного общего предка)
кластер, а самые похожие арабинаназы имеются у актинобактерий.
Целлюлазы (cellulase) расщепляют целлюлозу — самый
распространенный биополимер на нашей планете и главный компонент клеточных
стенок у растений. У фитопатогенных нематод обнаружены целлюлазы, сходные
с целлюлазами многих бактерий, а также одноклеточных эукариот, обитающих в
кишечнике термитов, и двух видов растительноядных жуков. Больше ни у каких
животных эти ферменты не найдены. Целлюлазы нематод и жуков очень похожи друг
на друга и на целлюлазу почвенной бактерии Cytophaga
hutchinsonii (из группы Bacteroidetes), которая славится своей
способностью быстро переваривать целлюлозу. Скорее всего, нематоды и жуки
независимо друг от друга позаимствовали ценный ген у бактерии, близкой к Cytophaga
hutchinsonii.
Ксиланазы (xylanase) расщепляют гемицеллюлозу. Ксиланазы, обнаруженные
у нематод, образуют монофилетическую группу и больше всего похожи на ксиланазу
почвенной бактерии Clostridium
acetobutylicum из группы Firmicutes. По-видимому, предки
нематод — паразитов растений на ранних этапах своей эволюции единожды
позаимствовали ген ксиланазы у бактерии, близкой к C. acetobutylicum.
Экспансины (см. Expansin) не
являются ферментами (они не катализируют химических реакций), но нематоды,
по-видимому, используют эти белки наряду с вышеперечисленными ферментами для
проникновения в ткани растений. Экспансины размягчают клеточную стенку путем
ослабления нековалентных связей между ее составляющими. Большинство
экспансинов — растительные белки, но они есть также у грибов, простейших и
актинобактерий. Нематоды, по-видимому, заимствовали гены экспансинов у актинобактерий,
причем произошло это как минимум дважды. У многих нематод гены экспансинов
образуют мультигенные семейства, что свидетельствует о многочисленных
дупликациях, которым подверглись заимствованные у бактерий гены.
Помимо биоинформационного анализа (то есть
компьютерной обработки данных по аминокислотным последовательностям) авторы
провели и экспериментальную работу, в ходе которой им удалось подтвердить,
что изученные белки действительно производятся в клетках паразитических
нематод. Любопытно, что ферменты, предназначенные для разрушения клеточных
стенок, особенно активно синтезируются в оболочке яиц и в вульве у самок:
видимо, нематодам очень важно размягчить растительные ткани во время
откладки яиц.
Исследование убедительно показало, что становление
большой и разнообразной группы животных — фитопатогенных нематод —
было тесно связано с горизонтальным переносом генов от бактерий к животным.
Донорами генов послужили представители нескольких групп почвенных и
паразитических бактерий: грамотрицательные бета-протеобактерии и Bacteroidetes,
грамположительные актинобактерии и клостридии. Каким образом бактериальные гены
попадали в половые клетки животных, неизвестно, но приходится признать, что
такие события иногда всё-таки происходят и могут иметь далеко идущие
эволюционные последствия. Очевидно, что эволюционный успех фитопатогенных
нематод во многом был предопределен именно заимствованными у бактерий
генами.
Источник: Etienne G. J. Danchin, Marie-Noëlle Rosso, Paulo Vieira, Janice de Almeida-Engler, Pedro M. Coutinho, Bernard Henrissat, Pierre Abad. Multiple lateral gene transfers and duplications have promoted plant parasitism ability in nematodes //PNAS. 2010. V. 107. P. 17651–17656.
|